Absolwent Uniwersytetu New Brunswick, John Harrington rozpoczął swoją karierę zawodową w 1986 roku w Coffin & Richardson jako inżynier budowy. Kontynuował swoją karierę w Church Engineering Inc., gdzie uzyskał kwalifikacje inżyniera.

W 1990 roku dołączył do Flatiron Construction, najpierw jako inżynier projektu przy dużych projektach drogowych, a następnie zarządzając wszystkimi operacjami Flatiron w Południowej Kalifornii.

W 2004 roku został wiceprezydentem i dyrektorem generalnym Atkinson Construction.

W 2015 roku John Harrington został mianowany Wiceprezesem ds. operacji w Colas USA, gdzie zarządza i kieruje spółkami zależnymi Sully-Miller, Simon i Colaska, a także Colas Construction USA Inc., firmą zajmującą się dużymi projektami utworzoną przez Colas USA. W marcu 2022 roku został awansowany na Wiceprezesa wykonawczego w Stanach Zjednoczonych.